A equipa de Alex Neil adiantou-se no marcador graças ao golo de Josh Coburn ao minuto 43, no The Den.
O livre de Barry Bannan não foi afastado pelo Derby e o defesa do Millwall, Tristan Crama, devolveu a bola para a pequena área, em que Coburn cabeceou ao segundo poste e fez o golo.
Esse lance foi suficiente para garantir ao Millwall, que ocupa o 3.º lugar, a 4.ª vitória seguida no Championship, reduzindo a diferença para o Middlesbrough, 2.º classificado, para apenas um ponto.
O avançado do Derby, Patrick Agyemang, acertou no poste nos descontos, depois de já ter desperdiçado uma excelente oportunidade para empatar numa segunda parte dominada pelos visitantes.
O Millwall, que venceu sete dos últimos nove jogos, espera agora que os vizinhos do sul de Londres, Charlton, possam ajudar quando defrontarem o Middlesbrough na quarta-feira.
Já o Swansea, do treinador português Vítor Matos, foi a Portsmouth vencer por 1-2.
Os galeses colocaram-se a vencer aos 27 minutos, com um golo de Ethan Galbraith, e aumentaram a vantagem por Josh Key, aos 39'.
O melhor que o Portsmouth conseguiu foi reduzir, já na segunda parte, aos 64 minutos, por Jacob Brown.
Com este triunfo, o Swansea subiu à 10.ª posição e está a cinco pontos do Wrexham, que ocupa a última vaga de play-off, embora com menos um jogo realizado.
O Ipswich, 4.º classificado, está a três pontos do Millwall após um empate dramático 3-3 em Stoke.
Milan Smit e Bae Junho marcaram e colocaram o Stoke com dois golos de vantagem na primeira parte.
Wes Burns e Jack Taylor restabeleceram a igualdade para o Ipswich, antes de George Hirst dar vantagem à equipa de Kieran McKenna.
No entanto, Smit converteu um penálti nos descontos e travou a luta do Ipswich por uma promoção automática ao terminar nos dois primeiros lugares.
O Hull consolidou a sua posição nos play-offs ao vencer por 1-2 em Wrexham.
Joe Gelhardt e Lewis Koumas marcaram para o Hull, que ainda desperdiçou um penálti por Gelhardt.
O Wrexham, 6.º classificado, com o co-proprietário Ryan Reynolds a assistir, ameaçou uma recuperação tardia quando Nathan Broadhead finalizou ao minuto 76.
Mas a reação não foi suficiente e o Hull, 5.º classificado, somou a 8.ª vitória nos últimos 10 jogos fora na Liga.
O golo de Vivaldo Semedo ao cair do pano impediu que o Sheffield Wednesday, já despromovido, conseguisse a sua primeira vitória em 31 jogos, com o Watford a garantir um empate 1-1 em Hillsborough.