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O treinador interino do Leicester, Andy King, parecia encaminhar-se para a sua primeira vitória desde que assumiu o comando, depois dos golos na primeira parte de Divine Mukasa, Patson Daka e Abdul Fatawu no King Power Stadium.
No entanto, o suplente do Southampton, Ross Stewart, reduziu a desvantagem aos 61 minutos e deu início à impressionante reviravolta.
A frágil confiança do Leicester ficou exposta quando Jack Stephens marcou aos 82 minutos e Ryan Manning empatou cinco minutos depois.
Shea Charles marcou seis minutos após o início do tempo de compensação e garantiu, de forma dramática, os três pontos para o Southampton, deixando o Leicester em choque e sem vencer há seis jogos.
Sete anos depois de ter goleado o Southampton por 9-0 em St Mary's, o Leicester viveu agora o seu próprio pesadelo diante dos Saints.
Ainda à procura de um treinador permanente após o despedimento de Marti Cifuentes, o Leicester está fora da zona de despromoção apenas pela diferença de golos.
Os Foxes foram recentemente penalizados com a dedução de seis pontos pela Liga, devido a infrações às regras financeiras.
O Birmingham desperdiçou a oportunidade de entrar nos lugares de play-off, ao empatar 0-0 frente ao West Bromwich Albion, em St Andrew's.
O novo treinador do West Brom, Eric Ramsay, continua sem vencer, mas somou o segundo empate consecutivo, ajudando a sua equipa a subir dois pontos acima da zona de despromoção.
Mohamed Toure assinou um hat-trick e o Norwich somou a quinta vitória nos últimos seis jogos, ao vencer por 0-3 no terreno do penúltimo classificado, o Oxford.